El consejo fue creado el 28 de mayo de 2002 durante la cumbre Rusia-OTAN celebrada en Roma, con la declaración "Relaciones Rusia-OTAN: una nueva calidad".
Este formato vino a sustituir al Consejo Permanente Conjunto, que era un foro de consultas y cooperación creado en correspondencia con el Acta Fundacional Rusia-OTAN sobre las relaciones mutuas, la cooperación y seguridad de 1997, que continúa siendo la base oficial de las relaciones entre Rusia y la Alianza del Atlántico Norte.
Durante los encuentros del consejo, Rusia se reúne con los 29 países miembros de la OTAN en condiciones de igualdad, en vez del formato bilateral OTAN+1 existente durante el Consejo Permanente Conjunto.
Según la declaración de Roma, Rusia y los países aliados trabajan en condiciones de socios con igualdad de derechos en los asuntos de interés mutuo en el marco del Consejo Rusia-OTAN.
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Este formato es un mecanismo para la realización de consultas, búsqueda de consensos, cooperación, soluciones y acciones conjuntas en todo un abanico de asuntos de seguridad en la región euroatlántica.
El trabajo en el marco del Consejo Rusia-OTAN se concentra en todas las direcciones del Acta Fundacional de interés mutuo: la lucha contra el terrorismo, las soluciones anticrisis, la no proliferación y control de armas y las medidas para el fortalecimiento de la confianza, la defensa antimisiles del teatro de operaciones miliares, el abastecimiento de la retaguardia, la cooperación militar, la reforma militar y la defensa civil en situaciones de emergencia.
Al programa del Consejo Rusia-OTAN se podrían sumar nuevos ámbitos previo acuerdo mutuo de sus miembros.
Al menos dos veces al mes se llevaban a cabo reuniones del Comité Preparativo, que preparaba los temas para la futura discusión a nivel de embajadores y observaba las actividades de los expertos bajo tutela del consejo.
Este formato estableció más de 25 grupos de trabajos y comités de desarrollo de la cooperación en esferas claves.
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Durante los años de trabajo del Consejo Rusia-OTAN se acumuló una experiencia positiva en materia de cooperación en la lucha contra los riesgos y amenazas comunes, el terrorismo, la piratería, las catástrofes naturales o de naturaleza artificial, Afganistán.
En dos ocasiones el trabajo del Consejo Rusia-OTAN se detuvo: en 2008 y 2014.
En septiembre de 2008 la OTAN cesó el trabajo de modo unilateral luego de que Rusia no permitiese a Georgia llevar a cabo una operación militar contra Osetia del Sur.
En la primavera del año siguiente la cooperación entre la Alianza y Rusia se restableció.
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En marzo de 2014 las relaciones de la OTAN y Rusia empeoraron a raíz de la reincorporación de Crimea a Rusia, el 5 de marzo el entonces secretario general de la Alianza, Anders Fogh Rasmussen, declaró que se revisarían todas las relaciones con Moscú, aunque los encuentros al nivel del Consejo Rusia-OTAN se mantendrían.
Se tomó la decisión de mantener los contactos a partir del nivel de embajadores.
En 2016, luego de casi dos años de receso, por iniciativa de la OTAN se llevaron a cabo reuniones del Consejo los días 20 de abril, 13 de junio y 19 de diciembre en Bruselas, a nivel de representantes permanentes, cuyas agendas incluían la crisis en Ucrania, temas de seguridad en Afganistán y los riesgos relacionados con el incremento de las actividades militares de la Alianza junto a las fronteras occidentales rusas.
La última reunión del Consejo a nivel de embajadores tuvo lugar el 30 de marzo de 2017, manteniendo en términos generales los mismos temas.
